Avdelingen har to byhistoriske utstillinger i Musegaten 16. Andre faste utstillinger omfatter bygdesamling, kirkesamling, og etnografisk samling. Utstillinger fra handels og sjøfartsmiljø er lokalisert i Nedre Strandgaten 17/19 (Stavanger Sjøfartsmuseum).

Norsk Barnemuseum på Sølvberget, Stavanger Kulturhus, ble en del av Kulturhistorisk avdeling i 2007. Museet har en leketøysamling og dokumenterer og formidler kunnskaper om barn, deres oppvekstvilkår, kultur og historie. Vestlandske Skolemuseum, i Hillevåg, ble en  del av avdelingen i 2008 og formidler skolehistorie i Rogaland Museet har en rikholdig boksamling og en skolehistorisk samling.

Kulturhistorisk avdeling fikk ansvar for Holmeegenes-samlingen i 2007. Samlingen består av inventar og gjenstander fra hovedbygningen på eiendommen Holmeegenes. Huset ble fredet i 2005. Samlingen representerer i hovedsak tidsperioden 1. verdenskrig til 1950-årene, og gjenstandene blir nå rengjort og registrert ved museet.

Kongeboligen Ledaal og redervillaen Breidablikk hører inn under Kulturhistorisk avdeling.

Ledaal >>

Breidablikk >>

Holmeegenes>>

Norsk Barnemuseum >>

Vestlandske Skolemuseum >>